John Churchill est né et a grandi à Phoenix, en Arizona. Il a étudié à Brophy Prep, puis à l'Université du Colorado à Boulder, où il a obtenu des diplômes en théâtre et en littérature anglaise. Il a fait ses débuts sur scène au Colorado Shakespeare Festival avant de déménager à Los Angeles. Il est connu pour son rôle dans Mank (2020), Evil Takes Root (2020) et DC's Legends of Tomorrow (2016). Il réside toujours à Los Angeles avec sa femme, Danielle, et leurs deux enfants.