John Churchill nació y creció en Phoenix, Arizona. Asistió a Brophy Prep y luego a la Universidad de Colorado en Boulder, donde obtuvo títulos en Teatro y Literatura Inglesa. Hizo su debut actoral profesional en el escenario en el Colorado Shakespeare Festival antes de mudarse a Los Ángeles. Es conocido por Mank (2020), Evil Takes Root (2020) y DC's Legends of Tomorrow (2016). Actualmente reside en Los Ángeles con su esposa, Danielle, y sus dos hijos.